Archivos Latinoamericanos de Producción Animal. 2023. 31 (2)
Morfometría de órganos gastrointestinales y bioquímica sanguínea en
codornices (Coturnix coturnix japonica) alimentadas con harina de
morera (Morus alba)
Recibido: 20220919. Aceptado: 20221209
* Autor para la correspondencia: Fernando P. Perea. Email: fernando.perea@ucuenca.edu.ec
1Grupo de Investigación en Producción Animal (GIPA).
2Departamento de Ciencias Agrarias.
3Departamento de Biología. Núcleo Universitario “Rafael Rangel”. Universidad de Los Andes. Trujillo, Venezuela.
4Facultad de Ciencia y Tecnología, Escuela de Biología, Ecología y Gestión, Universidad del Azuay, Cuenca, Ecuador.
5Universidad de Cuenca, Facultad de Ciencias Agropecuarias, Cuenca, Ecuador.
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Daniel Antonio Perdomo Carrillo1 ,2
Morphometry of gastrointestinal organs and blood biochemistry in Japanese
quails (Coturnix coturnix japonica) fed with Mulberry (Morus alba) flour
Abstract. The effect of including mulberry (Morus alba) leaf meal (MH) in the diet on the morphometry of some
gastrointestinal organs and blood serum biochemical parameters in growing quails, was studied. A completely
randomized design was applied with three treatments, T0: 100 % commercial feed (AC); T1: 90 % AC + 10 % HM;
T2: 80 % AC + 20 % HM. Liver, gizzard, small intestine (SI) and cecum weights, and SI and cecum length were
evaluated. Serum concentrations of total protein (TP), albumin (Alb), glucose (Glc), creatinine (Ct), urea (U),
calcium (Ca), phosphorus (P), glutamicoxaloacetic transaminase (GOT) and glutamicpyruvic transaminase (GPT)
were determined. The data were processed using the GLM procedure of the SAS program. SI weight and length
were greater in T2 than in T1 and T0 (P < 0.01). Liver weight was similar between groups. Gizzard and cecum
weight and cecum length increased significantly with increasing the HM content in the diet. With the exception of
the liver, the percentage ratio of digestive organ weight to body weight increased with the addition of HM to the
diet. No significant differences between treatments were observed in PT, Glc, Ct, TGO, Ca and P concentrations.
Statistical differences between treatments were found in Alb, U and TGP concentrations. The inclusion of 20 % HM
in the diet of growing quails increased the weight and size of some digestive organs and modified the concentration
of a few blood metabolites.
Key words: quail, mulberry, gastrointestinal organs, blood biochemistry.
https://doi.org/10.53588/alpa.310203
Ana Briceño2
Resumen. Se estudió el efecto de incluir harina de hojas de morera (HM) (Morus alba) en la dieta sobre la
morfometría de algunos órganos del tracto gastrointestinal y diversos parámetros bioquímicos en codornices de
engorde. Se aplicó un diseño completamente aleatorizado con tres tratamientos, T0: 100 % alimento comercial (AC);
T1: 90 % AC + 10 % de HM; T2: 80 % AC + 20 % HM. Se evaluó el peso del hígado, molleja, intestino delgado (ID) y
ciego, y la longitud del ID y ciego. Se determinó la concentración sérica de proteínas totales (PT), albúmina (Alb),
glucosa (Glc), creatinina (Ct), urea (U), Calcio (Ca), Fósforo (P), transaminasa glutámicooxalacética (TGO) y
transaminasa glutámicopirúvica (TGP). Los datos fueron procesados mediante el procedimiento GLM del
programa SAS. El peso y la longitud del intestino delgado fueron superiores en el T2 que en T1 y T0 (P < 0,01). El
peso del hígado fue similar entre grupos. El peso de la molleja y del ciego, y la longitud del ciego aumentaron
significativamente con el incremento del contenido de HM en la dieta. Con excepción del hígado, la relación
porcentual entre el peso de los órganos digestivos y el peso corporal se incrementó con la adición de HM en la
dieta. No se observaron diferencias significativas entre tratamientos en las concentraciones de PT, Glc, Ct, TGO, Ca
y P. Se encontraron diferencias estadísticas entre tratamientos en las concentraciones de Alb, U y TGP. La inclusión
del 20 % de HM en la dieta de codornices en crecimiento incrementó el peso y el tamaño de algunos órganos
digestivos y modificó la concentración de ciertos metabolitos sanguíneos.
Palabras clave: morera, morfometría, órganos, bioquímica sanguínea.
Doraida Díaz1,2
Diomary González1,2 Pedro Moratinos López1,2 Miguel F. Perea4
Elsy Villegas3Víctor Pacheco,2 Fernando P. Perea1,2,5 *
Núcleo Universitario "Rafael Rangel". Universidad de Los Andes. Trujillo, Venezuela.
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Introducción
Perdomo et al
La codorniz es un ave itinerante originaria de África,
Asia y Europa perteneciente a la familia de los
Faisánidos. Las subespecies más extendidas son la
codorniz europea (Coturnix. coturnix coturnix) y la
codorniz japonesa (C. coturnix japonica). Desde el punto
de vista de la producción animal, la codorniz japonesa
es la más importante. La codorniz japonesa se
caracteriza por su rápido crecimiento, gran precocidad
y elevada productividad, y se explota para la
producción de carne y huevos (Lázaro et al., 2005). A
los 40 a 50 días de vida, el peso corporal de la hembra y
el macho puede llegar a 150 y 120 g, respectivamente.
Su carne es blanda, jugosa y de buen sabor, cualidades
que la hacen superior a otras especies avícolas.
Además, se puede utilizar como animal modelo de
experimentación para estudios genéticos y
nutricionales (Huss et al., 2008). Estas características
aunadas al bajo nivel de inversión inicial para su cría,
hacen de la codorniz japonesa una especie muy
promisoria para la producción de huevos a bajo costo,
con criterios rentables, sustentables y de interés social,
dirigidos a diferentes estratos de la población (Flores et
al., 2012).
En Venezuela, la coturnicultura no ha sido muy
difundida y presenta niveles de producción bajos, no se
le ha dado el apoyo técnicofinanciero para impulsar su
desarrollo, prevalece el consumo de huevos y se
practica solo en situaciones especiales (Díaz et al., 2007).
Las investigaciones en codornices han estado
orientadas a la evaluación de fuentes alimenticias
convencionales, aspectos productivos y reproductivos,
y algunos tópicos sobre aprovechamiento de su carne
(Cori et al., 2009; Díaz et al., 2009; Ravel y De Basilio,
2009; Perdomo et al., 2019). Los sistemas de producción
deben reorientarse hacia sistemas más sustentables,
mediante el empleo de fuentes alimenticias alternativas,
como por ejemplo la morera (Morus alba), cuyas hojas
poseen un alto valor nutritivo y numerosas propiedades
beneficiosas (Łochyńska, 2015). Es un recurso forrajero de
excelente producción de biomasa, buena composición
nutricional, alta digestibilidad y gran adaptabilidad a
diferentes condiciones de clima y suelo (García et al.
2017). Los estudios en esta especie vegetal han
demostrado que el contenido de proteína cruda puede
superar el 20 %, con una digestibilidad in vitro de la
materia seca que puede superar el 80 %. Los niveles de
minerales están presentes en buena cantidad, por
ejemplo, el contenido de calcio representa el 2,96 % y el
de fósforo entre el 0,23 y 0,97 %, mientras que el de
energía metabolizable es de 9.4 MJ/kg (Santos et al., 2014).
Los metabolitos sanguíneos son un indicador del
estatus de salud de las codornices y sirven para evaluar
diferentes estados fisiológicos durante el proceso de
producción avícola. Lo anterior es importante al
momento de establecer valores de referencia para estas
variables bioquímicas, lo cual es imprescindible para el
monitoreo de la salud de las aves, para identificar
enfermedades subclínicas, evaluar tratamientos
experimentales y estudiar la eficacia de dietas, etc.
(Schmidt et al., 2007; Bernardino, 2016; Trajano, 2016).
Sin embargo, debido a que en muchos casos no se
cuenta con valores de referencia su uso en la industria
avícola es limitado (Pulido, 2010).
Morfometria de órgãos gastrointestinais e bioquímica sanguínea em codornas
(Coturnix coturnix japonica) alimentados com farinha de morera (Morus alba)
Resumo. Estudouse o efeito da inclusão de farinha de folhas de morera (HM) (Morus alba) na dieta sobre a
morfometria de alguns órgãos do trato gastrointestinal e diversos parâmetros bioquímicos em codornices de
engorde. Se aplicar um design completamente aleatorizado com três tratamentos, T0: 100 % alimento comercial
(AC); T1: 90 % AC + 10 % de HM; T2: 80 % AC + 20 % HM. Se avaliou o peso do higado, molleja, intestino delgado
(ID) e ciego, e a longitude do ID e ciego. Se determina a concentração sérica de proteínas totais (PT), albúmina (Alb),
glucosa (Glc), creatinina (Ct), uréia (U), cálcio (Ca), fósforo (P), transaminasa glutámicooxalacética (TGO) e
transaminasa glutâmicopirúvica (TGP). Os dados foram processados por meio do procedimento GLM do
programa SAS. El peso y la longitude del intestino delgado fueron superior en el T2 que en T1 y T0 (P < 0,01). O
peso do hígado foi semelhante entre grupos. O peso da molleja e do cigo, e a longitude do cigo aumentaram
significativamente com o aumento do conteúdo de HM na dieta. Com exceção do hígado, a relação percentual entre
o peso dos órgãos digestivos e o peso corporal aumenta com a adição de HM na dieta. Não se observam diferenças
significativas entre os tratamentos nas concentrações de PT, Glc, Ct, TGO, Ca e P. Encontrandose diferenças
estatísticas entre tratamentos nas concentrações de Alb, U e TGP. A inclusão de 20 % de HM na dieta de codornizes
em crescimento aumentou o peso e o volume de alguns órgãos digestivos e modificou a concentração de certos
metabólitos sanguíneos.
Palavras chave: morera, morfometria, órgãos, bioquímica sanguínea.
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Morfometría de órganos gastrointestinales y bioquímica sanguínea en codornices
Materiales y Métodos
Tabla 1. Análisis bromatológico y energía metabolizable de la harina de morera (Morus alba) y dietas experimentales (en base
seca g/100)
Localización del ensayo
El estudio se desarrolló en el Laboratorio de
Avicultura del Núcleo Universitario “Rafael Rangel”
de la Universidad de Los Andes, en el estado Trujillo,
Venezuela, a 419 msnm (9º25’11" LN y 70º28’22" LO). El
área corresponde a una zona de bosque seco tropical,
con temperatura promedio de 27,4 ºC, precipitación
anual de 1.690 mm y humedad relativa del 60 %
(Perdomo et al., 2019).
Condiciones experimentales
Se utilizaron 60 codornices (Coturnix coturnix japo
nica) no sexadas, de un día de edad. Las aves fueron
divididas en 15 grupos de cuatro animales y
distribuidas de forma aleatoria en jaulas de acero
inoxidable (50 cm de largo; 32 cm de ancho y 30 cm de
altura), con bandejas metálicas intercambiables en la
parte inferior. Durante todas las etapas del ensayo los
animales estuvieron expuestos a ciclos naturales de
luzoscuridad de aproximadamente 12 horas, y se les
suministró agua a voluntad y ofertó diariamente una
cantidad constante de alimento (NRC, 1994). Las aves
se dividieron al azar en tres tratamientos, según un
diseño totalmente aleatorizado. Una descripción del
manejo y aspectos zootécnicos fueron publicados
previamente (Perdomo et al., 2019).
Dietas
Se evaluaron tres tratamientos, T0: alimento
balanceado comercial (AC) para pollos (100 % AC); T1:
90 % AC + 10 % de harina de morera (HM, Morus alba)
y T2: 80 % AC y 20 % HM. Cada una de las dietas se
suministró ad libitum y en forma de harina. La prueba
de alimentación se realizó por un periodo de 42 días;
durante este periodo se ofertó diariamente (7:00 am) a
cada grupo la dieta respectiva, retirándose antes el
alimento remanente y las excretas del día anterior. El
peso corporal inicial fue de 7,3 ± 0,2 gramos (g) en T0,
7,4 ± 0,2 g en T1 y 7,1 ± 0,2 g en T2. El procedimiento
de recolección de morera y la obtención de HM fue
descrito por Perdomo et al. (2019).
La composición bromatológica de las dietas
experimentales y de la HM se determinó mediante las
metodologías estandarizadas para análisis de
alimentos (AOAC, 1995), en el Laboratorio de Química
Ambiental (LAQUIAM) del Núcleo Universitario
Rafael Rangel de la Universidad de Los Andes (NURR
ULA). La energía metabolizable (EM) de la HM y
dietas experimentales fue calculada de forma indirecta
mediante los factores Artwater (Hodgkinson et al.,
2004; Díaz et al., 2007; 2009), asegurando que
mantuvieran condiciones isocalóricas y de EM acorde a
los requerimientos de codornices en las distintas fases
de crecimiento (Santomá, 1989; NRC, 1994; Lázaro et
al., 2005, Tabla 1).
Los estudios sobre morfometría han sido utilizados
para verificar posibles variaciones en las distintas fases
de crianza en especies zootécnicas, para corroborar
adaptaciones a las condiciones de producción y para
evaluar la respuesta a diferentes dietas (Perdomo et al.,
2017). Un mayor desarrollo intestinal puede ser la
respuesta fisiológica y metabólica a una determinada
dieta (Reis et al., 2012). En codornices, este tipo de
estudio puede generar información valiosa,
particularmente sobre la efectividad de fuentes
alimenticias alternativas que puedan contribuir a
reducir los elevados costos de alimentación, sin
detrimento del rendimiento productivo. El objetivo de
este estudio fue evaluar el efecto de la inclusión de
harina de hojas de morera (Morus alba) sobre la
morfometría de órganos del tracto gastrointestinal y
algunos parámetros bioquímicos en codornices
japonesas en crecimiento.
Variable Harina de Morera T0 T1 T2
Materia seca 94.1 94.1 93.6 93.7
Proteína cruda 18.3 17.5 17.2 17.4
Fibra cruda 22.4 3.9 7.5 9.5
Extracto etéreo 5.1 5.8 5.1 5.3
Extracto Libre de Nitrógeno 36 56.1 52.1 49.6
Materia orgánica 84.2 89.2 88.3 88.1
Cenizas 12.3 10.8 11.7 11.9
Energía metabolizable (Kcal/Kg) 2634.4 3467.4 3229.2 3155.2
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Toma de muestras y mediciones séricas
Al final del experimento (42 días), los 60 animales se
pesaron y sacrificaron siguiendo protocolos usuales
(Gaceta Oficial de Venezuela, 2000; Díaz et al., 2009).
Previamente, se sometieron a un ayuno de 12 horas y
solo se suministró agua ad libitum. Las aves fueron
sometidas a un aturdimiento eléctrico (Cori et al., 2009)
y se sacrificaron por el método de desangrado de la
vena yugular (45 minutos).
Al momento del desangrado se colectaron muestras
sanguíneas en tubos de ensayo para la evaluación de
metabolitos séricos. Se centrifugaron durante 20
minutos a 1500 g en una centrífuga DINAC, Becton
Dickinson (marca Sparks, DM, USA). El suero se colectó
en tubos de plástico que permanecieron a 4 ºC hasta el
procesamiento, que se llevó a cabo al día siguiente.
En el suero se determinó, por métodos colorimétri
cos de punto final, la concentración de proteínas totales
(PT), albúmina (Alb), glicemia (Glc), creatinina (Ct), urea
(U), calcio (Ca), fósforo (P) y por método enzimático, los
niveles de transaminasas glutámicooxalacética (TGO) y
glutámicopirúvica (TGP). Todas las determinaciones
analíticas se realizaron utilizando el equipo Express Plus
(marca Bayer, Health Care, Australia). Los reactivos
utilizados fueron de la marca Biosystems®.
Luego del desangrado, las aves se sumergieron por
2 min en un baño de agua (53 °C) para su escaldado.
Las plumas se retiraron manualmente. Luego se realizó
un lavado y se procedió al corte de patas y cabezas.
Mediante una disección quirúrgica de rutina se
extrajeron el hígado, la molleja, el intestino delgado
(duodeno, yeyuno e íleon; ID) y el ciego. Cada órgano
fue lavado con agua destilada de forma individual,
secado con papel adsorbente y pesado en una balanza
analítica (Advance LabVenezuela, modelo MY).
Para evitar sobreestimaciones por la presencia de
contenido intestinal, antes de realizar el pesaje, los
segmentos del tracto gastrointestinal (TGI) fueron
lavados con agua destilada para evacuar todo el
contenido. La longitud del ID y del ciego se midieron
colocándolos en toda su extensión, sobre una regla
graduada de 60 cm, desde el esfínter pilórico hasta la
unión ileocecal.
Diseño experimental y análisis estadístico
Se utilizó un diseño totalmente aleatorizado, en el
cual las dietas evaluadas constituyeron los
tratamientos (T0, T1 y T2), cada uno de los cuales tuvo
5 repeticiones (jaulas). Las jaulas fueron consideradas
unidades experimentales conformadas por 4
codornices, mientras que cada animal se consideró una
unidad de observación. Los animales fueron asignados
al azar a cada tratamiento y repetición.
La comparación de las variables de estudio entre los
tratamientos se realizó mediante el análisis de la
varianza, aplicando el procedimiento GLM (Modelo
Lineal General) del programa estadístico SAS (V 9.3;
SAS Institute, Inc., Cary, NC, USA). Todas las variables
dependientes fueron transformadas al logaritmo 10
previo al análisis de varianza.
Como variables independientes se consideraron el
tratamiento y la repetición. Las diferencias entre
medias fueron analizadas mediante la prueba de los
mínimos cuadrados del SAS. Se consideraron
significativas las diferencias cuando P < 0.05, mientras
que los valores de P entre 0,051 y 0,1 se consideraron
tendencia. Los resultados se presentan como promedio
± error estándar.
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Resultados
Al culminar el experimento las codornices tuvieron
un peso final que varió en función de cada dieta (T0:
139,1 ± 1,9; T1: 147,2 ± 2,0; T2: 147,1±1,9 g) (Perdomo et
al., 2019). El Tabla 2 muestra el peso de los órganos
digestivos y la relación porcentual de cada uno de ellos
con la masa corporal. El análisis de los datos evidenció
que la suplementación con HM influenció el peso de
los órganos evaluados. Con excepción del hígado, los
demás órganos fueron estadísticamente más pesados
en T2 que en T0, mientras que T1 fue estadísticamente
superior a T0 en el peso de la molleja y del ciego.
Además, la relación entre el peso de cada órgano
digestivo y el peso vivo al momento de culminar el
estudio demostró que la HM estimuló el desarrollo de
la molleja, del intestino delgado y del ciego, dado que
los promedios en las proporciones corporales
incrementaron significativamente con la adición de 10
o 20 % de HM.
Tabla 1. Análisis bromatológico y energía metabolizable de la harina de morera (Morus alba) y dietas experimentales (en
base seca g/100)
Peso (gr) T0 T1 T2
Peso IOS Peso IOS Peso IOS
Molleja 3,4 ± 0,12 a 2,4 ± 0,1 14,0 ± 0,12 b 2,7 ± 0,1 24,8 ± 0,12 c3,2 ± 0,1 3
Hígado 2,2 ± 0,1d e 1,6 ± 0,0 12,1 ± 0,1 d1,4 ± 0,0 22,3 ± 0,1 e1,6 ± 0,0 1
Ciegos 0,65 ± 0,16 a 0,4 ± 0,1 21,5 ± 0,16 b1,0 ± 0,1 31,85 ± 0,16 b 1,3 ± 0,1 3
Intestino A 2,2 ± 0,17 a 1,5 ± 0,1 2,3 2,5 ± 0,17 a 1,7 ± 0,1 33,2 ± 0,7 b2,2 ± 0,1 4
Letras diferentes en la misma fila para la variable ‘peso’ difieren: ab, ac, bc P < 0,01; de P < 0,05. Números diferentes en la misma fila para la variable ‘IOS’ difieren:
12 P < 0,05 13, 23, 24, 34 P < 0,01. A Intestino delgado. IOS: índice órgano somático (peso del órgano/peso corporal) × 100.
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Perdomo et al
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La longitud de los segmentos estudiados del TGI
fueron igualmente influenciados por la dieta
suministrada (Tabla 3). El ID presentó un incremento
significativo de su longitud en los animales
suplementados con T2, cuyos valores fueron superiores a
los otros dos grupos experimentales (P < 0,01).
Las codornices de T1 tuvieron una longitud del ID
intermedia; aunque el desarrollo de este órgano fue
similar a T0 (40.3 ± 1.4 y 42.4 ± 1.4 cm para T0 y T1,
respectivamente; P > 0,05). El grupo T0 tuvo la menor
longitud del ID y del ciego. La mayor longitud del ciego
se observó en la dieta T2, seguidos de T1 y T0 (P < 0,05).
Tabla 3. Longitud intestino delgado y del ciego en
codornices alimentadas con dietas a base de Morus Alba.
Longitud (cm) T0 T1 T2
Intestino Delgado 40,3 ± 1,4a 42,4 ± 1,4a 48,9 ± 1,4b
Ciegos 7,0 ± 0,4c 8,3 ± 0,4d9,8 ± 0.4e
Letras distintas en la misma fila difieren: ab, ce P < 0,01; cd P=0,0688; de P < 0,05.
El perfil bioquímico de los animales para cada una de
las dietas se muestra en el Tabla 4. Con la excepción de
la Alb, U y TGP, ningún otro metabolito sanguíneo
mostró diferencias estadisticas entre dietas. la
concentracion de Alb fue significativamente menor en
T0 que en T1 y T2 (P < 0,05), mientras que la
concentración sanguínea de U fue significativamente
superior solo entre T0 y T2 (P < 0.05).
Tabla 4. Valores de metabolitos sanguíneos en codornices
alimentadas con dietas a base de Morus alba
Variables T0 T1 T2
PT (g/dL) 1,7 ± 0,6 2,5 ± 0,6 2,6 ± 0,5
Alb (g/dL) 0,8 ± 0,2a 0,9 ± 0,3b 1,2 ± 0,2b
Glc (mg/dL) 348,0 ± 15,1 330,6 ± 15,1 317,4 ± 14,1
Ct (mg/dL) 0,3 ± 0,05 0,4 ± 0,05 0,4 ± 0,04
U (mg/dL) 1,7 ± 0,4a 1,1 ± 0,4a,b 0,6 ± 0,3b
TGO (UI/L) 140,5 ± 15,5 157,2 ± 15,5 165,4 ± 14,4
TGP (UI/L) 10,9 ± 1,3a 7,6 ± 1,3b 8,1 ± 1,1b
Ca (mg/dL) 9,9 ± 0,4 9,5 ± 0,4 9,2 ± 0,4
P (mg/dL) 18,3 ± 3,7 17,2 ± 4,7 23,5 ± 4,3
PT: proteínas totales; Alb: albúmina; Glc: glucosa; Ct: creatinina; U: urea; TGO:
transaminasa glutámica oxalacética; TGP: transaminasa glutámica pirúvica; Ca:
calcio; P: fósforo; Letras distintas en la misma fila difieren: ab P < 0.05.
Discusión
Los resultados de este estudio demostraron que la
adición de HM en la dieta de las codornices estimuló el
desarrollo de los órganos estudiados, particularmente
de la molleja, intestino delgado y ciegos. Este hecho se
verificó por el incremento de la proporción de estos
órganos con respecto al peso corporal, con el aumento
del porcentaje de HM en la dieta. Los órganos
digestivos tuvieron mayor peso (molleja y ciegos),
algunos de ellos mayor longitud (ciegos) y volumen
(molleja; datos no mostrados) en las aves
suplementadas con HM que en las que recibieron
únicamente alimento balanceado comercial. Según los
hallazgos, el incremento de peso de estos órganos se
debió a que tuvieron mayor longitud (ID y ciegos) o
volumen (molleja; datos no mostrados). Previamente,
se demostró que la adición de 10 y 20 % de HM a la
dieta de codornices en crecimiento incrementó
significativamente la ganancia diaria de peso, el
consumo voluntario y la conversión alimenticia con
respecto a las no suplementadas con este forraje
(Perdomo et al., 2019), lo cual es consistente con los
hallazgos observados en este estudio.
La importancia de la presente investigación radica
en el aprovechamiento potencial del follaje de
morera como ingrediente alimenticio para
codornices, dado que los costos de la alimentación
tradicional pueden oscilar entre el 5080 % del costo
total de producción. De hecho, se demostró que las
dietas elaboradas con HM tuvieron una relación
beneficio/costo significativamente menor que la
dieta control (Perdomo et al., 2019). Aunque se ha
indicado que lo niveles de suplementación de la
morera no deben exceder el 10 % (Ustundag y Ozdogan,
2015), en este estudio, duplicar ese porcentaje no tuvo
consecuencias, sino más bien, mejoró la tasa de
crecimiento (Perdomo et al., 2019) y estimuló mayor
desarrollo de los órganos digestivos (este estudio).
Morfometría de los órganos del tracto digestivo
Los hallazgos de que la molleja, hígado, intestino
delgado y ciego tuvieron mayor masa en las
codornices suplementadas con 20 % de HM podría
atribuirse que el peso final de estos animales fue
superior, lo que probablemente incidió en el peso
individual de cada órgano. No obstante, la relación
porcentual de estos órganos con respecto al peso
corporal aumentó significativamente con la
suplementación de HM. Esto indica que la HM
provocó una adaptación fisiológica que condujo al
aumento de tamaño (o volumen) de la molleja, ID y
ciegos y, por lo tanto, que su peso fuera mayor. El
incremento de estos órganos abdominales
probablemente mejoró la eficiencia de la digestión y
la absorción de nutrientes (Ding et al., 2021), con lo
cual las codornices suplementadas con HM lograron
mayor tasa de crecimiento y conversión alimenticia,
como se demostró previamente (Perdomo et al.,
2019). Sin embargo, como se discute más adelante
otros factores pueden haber contribuido a que estos
órganos fueron más grandes y pesados en las aves
suplementadas con HM.
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Morfometría de órganos gastrointestinales y bioquímica sanguínea en codornices
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La adición de 20 % de HM en la dieta determinó
que los pesos de la molleja, hígado, ID y ciego fueran
0,8, 0,2, 0,7 y 0,35 g superiores a T1, y 1,4, 0,1, 1,0 y
1,2 gr superiores a T0, respectivamente, aunque
durante el período experimental los tres grupos
recibieron alimentación ad libitum con igual
oportunidad de ingestión de la ración. En
concordancia con nuestros resultados, Shehata et al.
(2021) observaron que la adición de hojas secas
molidas de morera en la dieta de codornices
japonesas incrementó la tasa de crecimiento,
modificó la morfología de algunos órganos e
influenció en la microbiota intestinal. En otro
estudio, la suplementación de morera en pollos de
engorde modificó las características del epitelio del
intestino y del ciego (Rodríguez, 2012). De igual
modo, la adición de harina de hojas de morera
fermentadas en la dieta de pollos de engorde no solo
incrementó la tasa de crecimiento y el consumo de
alimento, sino también la actividad de las enzimas
digestivas en el yeyuno, la altura de las vellosidades
y profundidad de las criptas del duodeno (Ding et
al., 2021). Los estudios citados previamente son
consistentes con los hallazgos observados en esta
investigación. Asimismo, la morera fermentada
también incrementó el contenido de monofosfato de
inosina, de aminoácidos totales y esenciales en el
muslo y pechuga, y mejoró el contenido de ácidos
grasos poliinsaturados y esenciales en la pechuga
(Ding et al., 2021). Con lo cual se demuestra que la
adición de este suplemento alimenticio no solo
mejora la tasa de crecimiento (Perdomo et al., 2019),
modifica la morfometría de ciertos órganos
intestinales (este estudio), si no también provoca
cambios en el metabolismo del organismo mejorando
la calidad de la pechuga (Ding et al., 2021).
Sin embargo, también se ha señalado ausencia de
efecto o un efecto detrimental de la morera en el
consumo de alimento y producción de huevos en
codornices, cuando estas fueron suplementas en la
dieta por encima de 8 % (Şengul et al., 2021). En
pollos de engorde, la adición de morera en la dieta
redujo la ganancia de peso y el consumo de
alimento, pero también la mortalidad y la grasa
abdominal (Tilahun et al., 2020). Como en otras
plantas, la morera contiene metabolitos secundarios
que pudieran afectar adversamente el desempeño
productivo y reproductivo de las aves de interés
zootécnico (Martin et al., 2017). La variación
observada en la respuesta productiva a la
suplementación con esta especie de forraje arbóreo
depende del nivel incluido en la ración, de las
variables medidas, la región donde se lleve a cabo el
estudio, la variedad de morera, la especie animal
sujeta a experimentación, así como también, las
características físicas de la morera y de la ración
suministrada (Ly et al., 2017).
En las aves, el crecimiento del hígado y de la
molleja guarda relación con las funciones específicas
que ejercen estos órganos; además, presentan una
tasa uniforme de crecimiento proporcional al peso
corporal (Lawrence y Fowler, 2002; Barbosa et al.,
2010). En codornices, este crecimiento se inicia
lentamente, experimenta un periodo de aceleración
que se aminora antes de la madurez sexual, cuando
las aves alcanzan las seis semanas de edad (Santomá,
1989; Lázaro et al., 2005; Ravel y De Basilio, 2009).
El incremento del peso y de la longitud de los
órganos abdominales en los animales suplementados
con morera pudo deberse al mayor contenido de
fibra que probablemente favoreció el desarrollo e
hipertrofia del tejido muscular de la molleja, tal
como ha sido documentado por otros investigadores
(Rodríguez et al., 2006; ItzáOrtiz et al., 2010; Ly et al.,
2017). En la molleja tiene lugar la trituración del
alimento y se establece la velocidad de pasaje de la
ingesta al intestino. El grosor y dureza del alimento
pudiera requerir más trituración, por lo que la
velocidad de paso disminuye o aumenta según las
características del alimento.
El hígado participa en el proceso de digestión
absorción intestinal de lípidos y desempeña una
importante función en la desintoxicación de
metabolitos (Barbosa et al., 2010). Este órgano puede
alcanzar hasta el del 2 % del peso corporal, lo que
guarda relación con el hígado de los animales de esta
investigación, que tuvieron valores que oscilaron
entre 1.5 a 1.7 % del peso corporal. Similarmente, el
ligeramente mayor desarrollo del hígado en T2, esta
quizás relacionado con el mayor peso corporal que
alcanzaron estos animales, que ganaron más peso
que en el resto de los tratamientos (Perdomo et al.,
2019). Otros estudios llevados a cabo en pollos de
engorde suplementados con M. alba también
observaron incrementos de la molleja y el hígado
(ItzáOrtiz et al., 2010; Santos et al., 2014), tal como
ocurrió en este estudio.
Igualmente se ha indicado que la fibra de la mo
rera en la dieta puede estimular adaptaciones en el
tamaño de los órganos del TGI, determinando un
incremento en las dimensiones y peso de estos
órganos (Ly et al., 2017). En este estudio, un mayor
porcentaje de fibra en la dieta (1.9 veces más en T1 y
2.4 veces más en T2 con respecto a T0), pudo haber
incrementado la tasa de pasaje de alimento en el TGI
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Perdomo et al
165
y con ello, haber estimulado el consumo y
digestibilidad de la ración. Esto es consistente con
los hallazgos morfológicos de la molleja, intestino
delgado y ciego que fueron más pesados y/o
tuvieran mayor tamaño en T1 y T2 que en T0.
Un incremento de la tasa de pasaje y de la
digestibilidad del alimento implican una actividad
motriz, digestiva y absortiva más intensa del TGI
(Ding et al., 2021; Smits et al., 2021). Esta situación
probablemente estimuló la formación de más
musculatura lisa, mayor flujo sanguíneo y cambios en
el epitelio gastrointestinal, lo cual puede explicar el
incremento en la talla y el peso de estos órganos en
respuesta al aumento de la fibra en la dieta y del
consumo de alimento (Santos et al., 2014). Evidencia
de ello es que en pollos de engorde suplementados
con morera la longitud y densidad de las vellosidades
del duodeno y del ciego se incrementaron con
respecto al control (Rodríguez, 2012).
No obstante, otros mecanismos también pueden
explicar la respuesta de las codornices a la
suplementación con M. alba, además del contenido de
fibra dietética. Esta especie vegetal contiene
numerosas moléculas bioactivas como los flavonoides,
polifenoles y polisacáridos que han demostrado
efectos benéficos (GrynRynko et al., 2016). El uso de
flavonoides extraídos de hojas de morera demostró
una notoria actividad antioxidante y antimicrobiana
(Cui et al., 2019). La toxicidad causada por el pesticida
Fipronil en ratas y confirmada por la reducción
significativa del número total y diferencial de
leucocitos, de la proteína sérica total, albúmina,
globulina, fue revertida a los niveles del grupo control
(no tratado con Fipronil) con la administración de 500
mg/kg de extracto de M. alba en la dieta,
demostrándose la propiedad inmunomoduladora de
esta planta (Swarnkar, et al., 2019).
Asimismo, los polisacáridos de hojas de morera en
la dieta de cerdos destetados incrementaron la
concentración de varias citoquinas séricas, la tasa de
transformación de linfocitos, la producción de óxido
nítrico y la de ARN de IGF1 en el hígado y músculo
(Zhao et al., 2019); también mejoraron la ecología de
la microbiota intestinal y redujeron la tasa de diarrea
(Zhao et al., 2015). La adición de 8 % de morera en la
dieta de codornices japonesas redujo
significativamente el número total de bacterias
aeróbicas, de Escherichia coli y de clostridium, sin
modificar la población de Lactobacilus (Shehata et al.,
2021). Este conjunto de evidencias indica que la
morera tiene un importante efecto en la salud del
TGI, reduciendo microorganismos potencialmente
patógenos, incrementando las bacterias benéficas y
fortaleciendo el sistema inmunológico. En este
contexto, no cabe dudas que los órganos digestivos
de las codornices suplementadas con morera
funcionaron más eficazmente, lo que
indudablemente contribuyó al incremento de sus
dimensiones y peso, y a mejorar la tasa de absorción
de nutrientes y la ganancia diaria de peso, como se
indicó previamente.
Bioquímica sanguínea
Indistintamente de las dietas suministradas, en
general, los valores de los metabolitos sanguíneos son
comparables a los descritos por algunos autores para
la especie (Scholtz et al., 2009; Trajano, 2016; Agina et
al., 2017; Patra et al., 2019; AbdulMajeed y Abdul
Rahman, 2021). Sin embargo, es importante resaltar
que hay notoria variabilidad en los valores de estos
metabolitos en esta especie debido al sexo (Scholtz et
al., 2009; Agina et al., 2017), variedad, edad (Patra et
al., 2019; AbdulMajeed y AbdulRahman, 2021), dieta
(Tugiyanti et al., 2019; Şengul et al., 2021).
Los hallazgos de este estudio indican que, con
excepción de la Alb, U y TGP, los valores de
sanguíneos no fueron influenciados por la inclusión
de morera en la dieta. Estos datos representan un
aporte a la valoración integral de M. alba como
fuente alimenticia, ya que ha sido documentado que
una de las limitantes al momento de definir las
recomendaciones nutricionales, es el reducido
número de publicaciones sobre el tema (Lázaro et al.,
2005; Flores et al., 2012).
La PT refleja la absorción de proteínas, así como
la capacidad de síntesis hepática, mientras que la
Alb sirve como una proteína de reserva y transporte
de otras moléculas en la sangre, uniendo sustancias
orgánicas e inorgánicas que no han sido trasportadas
por proteínas específicas. Los valores de PT fueron
similares y los de Alb ligeramente más bajos que los
valores de referencia reportados por Scholtz et al.
(2009). En este estudio no se observó diferencia
estadística en la concentración de PT entre dietas; sin
embargo, la concentración de esta biomolécula fue
alrededor de 1,5 veces mayor en las codornices que
consumieron HM que en las del grupo control.
Probablemente la variabilidad y el número reducido
de animales incluido en el estudio de los metabolitos
sanguíneos fue la causa de esto. Esta misma
tendencia la observamos en el contenido sérico de
Alb, con la diferencia que estos valores fueron
estadísticamente mayores en las aves que
consumieron HM. Debido a que el contenido de
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Morfometría de órganos gastrointestinales y bioquímica sanguínea en codornices
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La inclusión de harina de morera en la dieta de
codornices en crecimiento estimuló mayor desarrollo de la
molleja, intestino delgado y ciego. El peso y la longitud del
ciego, y la longitud de la molleja incrementaron
proporcionalmente con la inclusión de HM en la dieta. Con
la excepción de la Alb, U y TGP, los metabolitos
sanguíneos no variaron entre tratamientos. La
concentración de Alb fue significativamente mayor en T1
y T2 que en T0. Las concentraciones de U y TGP fueron
mayores en T0 que en T1 y T2.
proteínas de las tres dietas fue similar, la
concentración sérica más alta de PT y de Alb en T1 y
T2 probablemente ocurrió debido a una mayor
síntesis hepática y/o movilización de proteínas en
este grupo de animales. Este hallazgo es consistente con
el hecho de que estos dos grupos de animales
experimentaran mayor tasa de crecimiento que el grupo
no suplementado con HM (Perdomo et al., 2019).
Las concentraciones séricas de Glc, Ct, Ca y P no
variaron entre tratamientos, lo cual indica que el
metabolismo energético, la actividad renal y el de
estos dos minerales no fueron afectados por la
inclusión de HM en la dieta. La concentración de Glc
estuvo dentro del rango observado por Scholtz et al.
(2009), cuyos valores oscilaron entre 10,4 mmol/L
(187,4 mg/dL) y 24,2 mmol/L (435,9 mg/dL) y más
elevada a la observada por Şengul et al. (2021).
Similarmente a los hallazgos de este estudio, la
inclusión de diferentes concentraciones de M. Alba
en la dieta (4, 8 y 12 %) de codornices no afectó las
concentraciones sanguíneas de Glc, Ca y P (Şengul et
al., 2021). En este estudio, la dieta aparentemente no
afectó la funcionalidad renal dado que la
concentración de Ct fue similar entre tratamientos,
está dentro del rango señalado por Scholtz et al.
(2009) y es comparable a los valores reportados por
Agina et al. (2017).
La U mostró una concentración inversamente
proporcional a la cantidad de M alba incluida en la
dieta, aunque la diferencia fue significativa sólo
entre T0 y T2. Como es conocido, la concentración
sérica de U está influenciada por el consumo de
proteínas, tasa de eliminación renal y por la
condición del hígado, que es el órgano responsable de
su síntesis (Pulido, 2010; Barbosa et al., 2010). En aves la
concentración sérica de U es muy baja dado que en las
aves los productos del metabolismo proteico se
eliminan como ácido úrico por la orina (Campbell,
2012). En las aves la concentración de U varía entre 0 y
5 mg/dL (Campbell, 2012), mientras que en codornices
entre 42 y 80 días de edad la U varió entre 0,58 mmol/
L (1,63 mg/dl) y 0,81 mmol/L (2,27 mg/dL) (Souza,
2016). Según los valores indicados para aves, la U
circulante en este estudio estuvo dentro del rango
normal. Probablemente, la mayor concentración de este
metabolito en T0 no tenga relevancia clínica, sino más
bien, podría ser resultado de una tasa mayor de
catabolismo proteico, lo cual coincide con el hecho de
que este grupo de aves tuviera una concentración de
PT ~1,5 veces menor que T1 y T2, aunque todos los
grupos experimentales consumieron una dieta con
similar porcentaje de proteína.
La TGO (aspartato aminotransferasa; AST) y TGP
(alanina aminotransferasa; ALT) son rutinariamente
valoradas para diagnosticar alteraciones del hígado.
En general, los valores de estas enzimas son
comparables con lo observados por Ferit Gursu et al.
(2003). Individualmente, la concentración de TGP fue
similar y la y la TGO considerablemente inferior a lo
reportado en otro estudio (Scholtz et al., 2009). Es
posible que, aunque la diferencia en las
concentraciones de esta enzima entre las aves que
consumieron (T1 y T2) o no (T0) HM haya sido
significativa, la diferencia de entre 2,8 a 3,3 UI/L
entre estos grupos no tenga ninguna implicancia
funcional, dado que son necesarias concentraciones
mayores a 50 UI/L para la detección de alteraciones
hepáticas (Campbell, 2012).
Conclusiones
Conflicto de intereses: Los autores declaran no tener conflictos de interés.
Aprobación del Comité de Experimentación Animal: El manejo y eutanasia de las aves de esta investigación se
realizó de conformidad con el capítulo 7.8, volumen I, del Código Sanitario para los Animales Terrestres de la
Organización Mundial de Sanidad Animal (OIE, 2022), relativo a la protección de los animales utilizados en
experimentos científicos.
Contribuciones de los autores: Todos los autores contribuyeron, en mayor o menor cuantía, a la consecución de la
presente investigación.
Financiación: Esta investigación fue financiada por el Consejo de Desarrollo Científico, Humanístico, Tecnológico y
de las Artes (CDCHTA) de la Universidad de Los Andes, Venezuela (Proyecto NURRC5591201F).
Editado por Víctor Hugo Parraguez Gamboa.
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