Archivos Latinoamericanos de Producción Animal. 2023. 31 (3)
Potencial probiótico de bacterias obtenidas de la
microbiota de becerros
Recibido: 20220229. Revisado: 20221229. Aceptado: 20230710
1
Autor de correspondencia: ofemora2001@yahoo.com.mx
231
Sarahí RodríguezGonzález
Resumen. La alta incidencia de diarrea en becerros incrementa la mortabilidad de estos, lo cual afecta
significativamente la producción animal y disminuye la oferta de carne. Los probióticos pueden mejorar la
respuesta inmune del animal e inhibir patógenos, lo cual ayudaría a disminuir el problema. Obtener información de
los estudios donde se han aislado bacterias de la microbiota de becerros que han demostrado tener propiedades
probióticas y aplicar ese conocimiento para disminuir la incidencia de diarreas en becerros, será de gran ayuda para
mejorar su salud. Con este objetivo, se realizó una revisión de literatura de estudios donde aislaron bacterias de la
microbiota de becerros y evaluaron in vitro las propiedades probióticas (resistencia a sales biliares y pH, capacidad
de adhesión al moccus, de autoagregación e hidrofobicidad, suceptibilidad a antibióticos e inhibición de
patógenos). En algunos estudios, los becerros tratados con bacterias de la microbiota de becerros con potencial
probiótico disminuyeron significativamente la incidencia de diarrea al mejorar la respuesta inmune y por lo tanto,
la salud del animal. Las bacterias ácidolácticas aisladas de la microbiota de becerros principalmente Lactobacillus
demostraron tener potencial para ser usados como probióticos y mejorar la respuesta inmune de los becerros,
logrando así, disminuir los problemas de diarrea, mejorar la salud animal y consecuentemente, la producción
ganadera. El conocimiento generado es esencial para determinar los protocolos a seguir y así desarrollar nuevos
probióticos que mejoren la salud y el bienestar de los becerros.
Palabras clave: Becerros; microbiota; probiótico; Lactobacillus; diarrea, rumen.
Lista de abreviaturas
BAL: Bacterias ácidolácticas
https://doi.org/10.53588/alpa.310302
Probiotic potential of bacteria obtained from microbiota of calves
Abstract. The high incidence of diarrhea in calves increases calf morbidity, which significantly affects animal
production and consequently increases the demand for meat. Probiotics can improve the animal's immune response
and inhibit pathogens, which would solve the problem. It would be very helpful to obtain information from studies
where isolated bacteria from the microbiota of calves have been shown to have probiotic properties and apply that
knowledge to reduce the incidence of diarrhea in calves and improve their health. The aim of this review was to
obtain information from studies where bacteria isolated from calf microbiota and were evaluated in vitro the
probiotic properties (resistance to bile salts and pH, ability to adhere to mucus, selfaggregation and
hydrophobicity, antibiotic susceptibility and pathogens inhibition). There was evidence of bacteria isolation with
probiotic potential from the microbiota of calves. In several studies, the incidence of diarrhea was significantly
reduced, when calves were treated with these probiotics by improving the immune response and therefore, the
health of the animal. Lactic acid bacteria isolated from calf microbiota, mainly Lactobacillus, showed their potential
as probiotics improving the immune response of calves, thereby decreasing diarrhea problems, strengthening
animal health and consequently, cattle production. The knowledge generated is crucial to consider and implement
new practices for preventing gastrointestinal diseases, establishing innovative development of probiotics to increase
animal production level and welfare of the calves.
Key words: Calves; microbiota; probiotic; Lactobacillus; diarrhea; rumen.
María Laura GonzálezDávalos
Armando Shimada
Ofelia MoraIzaguirre
1
Laboratorio de Rumiología y Metabolismo Nutricional (RuMeN), Facultad de Estudios Superiores Cuautitlán, Universidad
Nacional Autónoma de México, Blvd. Juriquilla 3001, 76230, Querétaro, México.
232
Introducción
MoraIzaguirre et al
En los últimos años ha incrementado la demanda de
consumo en proteína de origen animal, la cual se
duplicará para el año 2050, esto representa un reto para
la producción ganadera, ya que se deberá aplicar los
conocimientos científicos y tecnológicos apropiados
para garantizar y satisfacer dicha demanda mediante el
incremento de la producción de carne y leche de buena
calidad. Sin embargo, la incidencia de diarreas en los
sistemas de crianza de becerros en el trópico es de 3 a
15 %, provocando entre un 2 y 3 % de mortalidad de
estos (RománPonce et al., 2009).
Esto se debe a las condiciones de higiene, al destete
de los terneros y los cambios en la alimentación que
causan estrés. Al nacer, el animal entra en contacto con
los microorganismos del medio ambiente que
colonizan su cuerpo; el aparato digestivo se recubre de
la microbiota que se desarrolla naturalmente en ese
hábitat y se convierte en un sistema afectado por los
otros animales, los alimentos que consumen, las
condiciones ambientales de crianza y desarrollo, y los
tratamientos sanitarios (Rosmini et al., 2004). Estos
factores pueden inhibir la colonización del intestino
por la microbiota beneficiosa o microbiota comensal y
en cambio favorecer su colonización por patógenos,
provocando el desarrollo de enfermedades infecciosas
(Signorini et al., 2012; Ventura et al., 2013).
Las diarreas provocan pérdidas de aproximada
mente el 10 % del peso vivo de los animales, si éstos
pesan 50 kg; la pérdida de 5 kg por animal representa
un costo de $ 60.00 por kilogramo; y la diarrea tendrá
un costo aproximado de $ 300.00 lo por concepto de
pérdida de peso. Si hay aproximadamente 10 millones
de vaquillas en el trópico y éstas paren una vez cada
dos años, se tendrían 5 millones de becerros al año y si
son afectados por diarrea en promedio a un 8.3 %, esto
significa que, las pérdidas anuales por diarrea en los
becerros criados en el trópico oscilan alrededor de los
125 millones de pesos, esto, sin considerar el costo de
los medicamentos (Ok et al., 2009).
Como parte de la estrategia para disminuir la
generación y propagación de resistencia
antimicrobiana, los países de la Unión Europea desde
el año 2006, han prohibido el uso de los antibióticos
como promotores del crecimiento (APC) (Diario Oficial
de la Union Europea, 2019), Actualmente en EE.UU., la
Administración de Drogas y Alimentos (FDA)
dictaminó que a partir de enero 2017, no se usarán
antibióticos como promotores de crecimiento, pero
permite su uso como prevención y bajo la supervisión
de un veterinario. Así mismo, la Organización Mundial
de la Salud (OMS) (2017) recomienda que las industrias
agropecuaria, piscicultora y alimentaria dejen de usar
antibióticos para estimular su crecimiento o prevenir
enfermedades en animales sanos debido a que pueden
inducir bacterias resistentes que son transmitidas a la
población (OMS, 2017; Tang et al., 2017). Entre los
objetivos del Plan de Acción Mundial contra la
resistencia antimicrobiana se encuentra la prevención
de enfermedades infecciosas y la aplicación de nuevas
alternativas para prevenirlas y tratarlas.
Potencial probiótico de bactérias obtidas da microbiota de bezerros
Resumo. A alta incidência de diarreia em bezerros aumenta a mortalidade destes, o que afeta significativamente a
produção animal e diminui a oferta de carne. Os probióticos podem melhorar a resposta imune do animal e inibir
patógenos, o que ajuda a diminuir o problema. Obter informações sobre os estudos onde bactérias isoladas da
microbiota de bebês que demonstraram ter propriedades probióticas e aplicar esse conhecimento para diminuir a
incidência de diarreias em bebês será de grande ajuda para melhorar sua saúde. Com este objetivo, realizouse uma
revisão de literatura de estudos onde isolar bactérias da microbiota de bezerros e avaliar in vitro as propriedades
probióticas (resistência a vendas biliares e pH, capacidade de adesão ao moco, de autoagregação e hidrofobicidad,
suscetibilidade a antibióticos e inibição de patógenos). Em alguns estudos, los bezerros tratados com bactérias da
microbiota de becerros com potencial probiótico diminuíram significativamente a incidência de diarreia ao
melhorar a resposta imune e, portanto, a saúde do animal. As bactérias ácido láctico isoladas da microbiota de
bezerros principalmente Lactobacillus demonstram ter potencial para serem usadas como probióticos e melhorar a
resposta imune dos becerros, logrando assim, diminuir os problemas de diarreia, melhorar a saúde animal e
consequentemente, a produção ganadera. O conhecimento gerado é essencial para determinar os protocolos a
seguir e assim desenvolver novos probióticos que melhorem a saúde e o bemestar dos benefícios.
Palavraschave: Bezerros; microbiota; probiótico; Lactobacillus; diarreia, rúmen.
ISSNL 10221301. Archivos Latinoamericanos de Producción Animal. 2023. 31 (3): 231 242
233
Bacterias de la microbiota de terneros con potencial probiótico
Metodología
Del 24 al 29 de septiembre de 2021 se realizó una
búsqueda en bases de datos electrónicas (PubMed,
ScienceDirect, AGRIS, Google Académico, Embase y
SciELO). Los criterios de inclusión fueron estudios
originales que dieran información de bacterias
obtenidas de microbiota de becerros que tubieran un
potencial o características probióticas. Se extrajeron los
datos de estos estudios para poder hacer una
clasificación donse de incluyó el nombre de las
bacterias, la fuente de obtención, características
probióticas y patógenos que inhiben y así poder
identificar cuales son las bacterias que más se han
repotado para tener estas características.
Probióticos
El tubo gastrointestinal de mamiferos alberga billo
nes de bacterias comensales beneficas para la salud,
estas son importantes en la digestión de alimentos y
responsables de la extracción y síntesis de nutrientes y
metabolitos los cuales son esenciales para la salud
(Brestoff y Artis, 2013), pues están implicados en el
desarrollo, homeostasis y función de las células
inmunitarias innatas y adaptativas (Hill y Artis, 2010),
las bacterias comensales pueden influir en la
inmunidad del huesped a traves de mecanismos
directos e indirectos dependientes de sus nutrientes y
metabolitos como ácidos biliares, lípidos, aminoácidos,
vitaminas y ácidos grasos de cadena corta,
lipopolisacaridos y peptidoglicanos (Tremaroli y
Bächeked, 2012; Abraham y Medzhitov, 2011). Uno de
los mecnismos puede ser a través de receptores
específicos de metabolitos que activan vías de
señalización de transducción de señales y programas
trascripcionales que controlan la diferenciación la
proliferación, migración y función de las células
inmmunitarias (Hill y Artis, 2010; Abraham y
Medzhitov, 2011).
El microbioma en recién nacidos es menos diverso
que el de los adultos, la colonicación progresiva
aumenta a lo largo del tiempo esta diversidad (Turroni
et al., 2012). Según microbiomas, las bacterias prioneras
son anaerobios facultativos como Staphylococcus,
Streptococus, Enterococcus y Enterobacteriaceae spp.
durante los primeros días de vida (Fanaro et al., 2003) y
Bifidobacterium en una semana (Jost et al., 2012). En un
estudio se señala la relación que se observó entre la
prevalencia de Faecalibacterium durante la primera
semana de vida y el incremento de peso, así como la
incidencia de diarrea en los becerros de 4 semanas
(Oikonomou et al., 2013). La composición bacteriana en
los becerros cambia durante las 12 primeras semanas
de vida, en estos cambios incluyen la aparición de
Ruminococcus flavefaciens y Fibrobacter, así como la
desaparición de Bifidobacterium, Enterobacteriaceae,
Streptococcus y Lactobacillus, esto debido a la dieta y al
desarrollo intestinal (Uyeno et al., 2010).
Los probióticos son microorganismos que confieren
beneficios a la salud de su huésped cuando se
administran en dosis adecuadas debido a sus efectos
nutricionales, inmunológicos, bacteriostáticos y
bacteriocinas (FAO/WHO, 2002; Guarner et al., 2005;
Pineiro y Stanton, 2007). Los microorganismos con
capacidad probiótica pueden reforzar el sistema
inmune al incrementar la resistencia a la colonización
del tubo gastrointestinal por patógenos (Rosmini et al.,
2004). El mecanismo usado es un efecto barrero la cual
previene la colonización en sitios intestinales por
patógenos, previniendo patologias infecciosas (Isolauri
et al., 2001; Hooper et al., 2012), por lo tanto, son una
alternativa para la prevención y el tratamiento de
algunas patologías animales y mejorar la producción
animal (Uyeno et al., 2015).
Algunas bacterias ácidolácticas (BAL) tienen efectos
inmunomoduladores y protectores y pueden prevenir
patologías infecciosas (Hooper et al., 2012; Isolauri et
al., 2001). Los más utilizados son los miembros de los
géneros Lactobacillus y Bifidobacterium (Adams y
Marteau, 1995; Pineiro y Stanton, 2007), son miembros
habituales de la microbiota de los animales y su uso se
considera seguro en todo el mundo.
Las características microbianas ideales para ser
considerados como candidatos a probióticos son: ser
un habitante normal de la especie objetivo, no tóxico,
no patógeno, resistente al pH del tubo intestinal, la
temperatura y sales biliares, antagonista de las
bacterias patógenas, adherente a la mucosa intestinal,
potencial de modular la respuesta inmune, y ser
genéticamente estable (HernándezPeñaranda, 2003).
Un punto muy importante de las cepas probióticas es
que no alberguen genes transmisibles de resistencia a
fármacos usados clínicamente (Mathur y Singh, 2005).
En el año 2002, la OMS publicó la Guía para la
Evaluación de Probióticos en Alimentos, se establece el
uso y adopción de las directrices del documento como
requisito previo para identificar una cepa bacteriana
"probiótica" (FAO/WHO, 2002). Primero es necesario
conocer el género y la especie, la evidencia actual
sugiere que los efectos probióticos son específicos de
cepa. Esta caracterización debe ser establecida
utilizando la más actual y válida metodología. Se
ISSNL 10221301. Archivos Latinoamericanos de Producción Animal. 2023. 31 (3): 231 242
234
recomienda utilizar una combinación de pruebas
fenotípicas y genéticas. Además, se deben realizar
ensayos in vitro, los cuales son útiles para obtener
conocimiento de las cepas y el mecanismo de su efecto
probiótico. Los ensayos in vitro recomendados que se
correlacionan con resultados in vivo son: resistencia a la
acidez gástrica; resistencia ácidos biliares, adhesión a la
mucosa y/o a las células epiteliales y líneas celulares,
actividad antimicrobiana contra bacterias potencial
mente patógenas, capacidad para reducir la adhesión
de patógenos a las superficies y actividad de hidrolasa
sobre sales biliares (FAO/WHO, 2002).
La seguridad de las bacterias Generalmente Re
conocidas como Seguras (GRAS, por sus siglas en
inglés de Generally Accepted as Safe) para las cepas
probióticas se caracterizan con las siguientes pruebas:
Determinación de los patrones de resistencia a
antibióticos.
Evaluación de ciertas actividades metabólicas (pro
ducción de Dlactato, desconjugación de sales biliares,
etc.).
Evaluación de efectos secundarios en estudios in
vivo.
Vigilancia epidemiogica de incidentes adversos
en la postventa.
Si la cepa evaluada pertenece a una especie que
produce alguna toxina nociva para mamífero, se debe
evaluar para la producción de la toxina.
Si la cepa evaluada pertenece a una especie con
potencial hemolítico conocido, se requiere la
determinación de dicha actividad.
La falta de infectividad de una cepa probiótica en
animales inmunocomprometidos deberá tener una
medida de confianza en la seguridad del probiótico.
Por otro lado, para el desarrollo de probióticos se
debe hacer énfasis en la conservación de sus
características por largos periodos. A través de los años
se han desarrollado varios métodos de conservación de
microorganismos que se basan en la reducción de su
actividad metabólica (HernándezPeñaranda, 2003).
Los tres objetivos que hay que alcanzar para
conservar correctamente las cepas microbianas son:
1. Qué el cultivo a conservar sea puro, evitando que
se produzcan contaminaciones durante el proceso de
conservación.
2. Qué durante el tiempo de conservación sobrevi
van al menos el 7080 % de los microorganismos.
3. Qué estas cepas microbianas permanezcan
genéticamente estables.
Todos los métodos de conservación buscan que los
microorganismos sufran el mínimo daño y se
preserven por el máximo periodo posible. Los métodos
de conservación a largo plazo paralizan el crecimiento
de las cepas microbianas, sin que éstas mueran.
Uso y efecto de probióticos en becerros
Respecto al uso de probióticos en becerros, los
estudios revelan resultados contradictorios con
relación al crecimiento y el estado de salud de los
terneros. Diversos autores (AbuTarboush et al., 1996;
Ávila et al., 1995; Morrill et al., 1995) observaron que el
uso de probióticos predestete no tuvieron efectos
evidentes en el crecimiento del ternero, pero
mejoraron el estado de salud de los animales. Gill et al.
(1987) reportaron que becerros alimentados con
probióticos tuvieron un 10.9 % menos de posibilidades
de sufrir problemas de salud que los alimentados sin
probióticos. Por otro lado, algunos estudios si
mostraron mejorar el crecimiento de los animales con
el uso de probióticos (Zhang et al., 2016; Sarker et al.,
2010; Timmerman et al., 2005; Abe et al., 1995; Feist et
al., 1997; Roth et al., 1992; Strzetelski et al., 1996).
Respecto a la utilización de bacterias lácticas en
bovinos, diversos componentes de bacterias lácticas
con efecto inmunomodulador o protector se han
utilizado para prevenir patologías infecciosas. El uso
del Lactobacillus brevis KCTC3102 y su proteína de la
capa S, expresada en E. coli, produjo un efecto
protector contra las diarreas neonatales en becerros
(Khang et al., 2009). También se ha reportado el uso de
Lactobacillus plantarum y el de Lactobacillus sakei (LS)
cepa 10EGRa, para prevenir el crecimiento de
Salmonella spp. y E. coli, usando para ello líquido
intestinal de ganado de engorda in vitro (Ruby e
Ingham, 2009; RodríguezPalacios et al., 2009. Vamanu
et al. (2008) reportaron el uso y sobrevivencia de
Lactobacillus paracasei CMGB16, en combinación con
otras bacterias y levaduras en quido ruminal,
encontrando que esta cepa fue capaz de crecer en
condiciones de anaerobiosis ruminal por un período de
12 días.
ISSNL 10221301. Archivos Latinoamericanos de Producción Animal. 2023. 31 (3): 231 242
MoraIzaguirre et al
235
Aislamiento de bacterias de la microbiota de becerros
con potencial probiótico
La mejor opción para obtener bacterias con potencial
probiótico es de su huésped natural, así las bacterias
reconocen el ambiente del tubo gastrointestinal,
pudiendo proliferar y mostrar fácilmente sus efectos
benéficos (Dowarah et al., 2018), para seleccionar las
bacterias adecuadas con el mejor potencial y
propiedades probióticas para rumiantes se han usado
con eficiencia análisis in vitro (Ridwan et al., 2018).
Se han identificado diferentes bacterias presentes en
el tubo gastrointestinal de becerros sanos de 65 días, la
mayoría corresponden a bacterias ácidolácticas (BAL);
Lactobacillus (169 aislados, 54 % del total) y Strepto
coccus (99 aislados, 32 % del total), L. mucosae (51 % de
Lactobacillus spp., 28 % del total) (Busconi et al., 2008).
Soto et al. (2010) aislaron 42 BAL del tracto intestinal
de becerros, las especies predominantes también
fueron los Lactobacillus, los que se encontraron en
mayor proporción fueron L. salivarius (28/42) en ciego,
se sugiere que estas bacterias podrían proporcionar
efectos benéficos y usarse como probióticos. Los
Lactobacillus se encuentran en altas concentraciones en
el rumen de bovinos y se utilizan ampliamente como
probióticos en el ganado para balancear la microbiota
del tuvo gastrointestinal y disminuir el riesgo de
colonización de patógenos disminuyendo la adherencia
de estos a la mucosa intestinal, también han mostrado
tener inmunocompetencia, además de aumentar el
peso corporal y la digestibilidad de los alimentos, y por
ende, la salud del animal (FAO/WHO, 2002; Uyeno et
al., 2015; AlSaiady, 2010; Isolauri et al., 2001).
Los probióticos más utilizados en la industria
alimenticia son principalmente las BAL, mayormente
Streptococcus termophilus y Lactobacillus, además,
Bifidobacterium spp., Propionobacterium spp.,
Enterococcus faecium, Lactococcus lactis, y Escherichia
colinissle (Adams y Marteau, 1995; Pineiro y Stanton,
2007; Weimer, 2015).
Hay varios estudios donde se han aislado bacterias
de la microbiota de becerros con potencial probiótico,
la mayoría de estos se aíslan de bacterias en heces de
becerros: Timmerman et al. (2005) aislaron 6 especies de
Lactobacillus (Cuadro 1). Los efectos benéficos de estas
bacterias fueron incrementar el peso corporal de
becerros de 1 semana de vida durante las 2 primeras
semanas de uso, reducir la incidencia de diarrea y la
concentración de coliformes fecales; además se
disminuyó el porcentaje de becerros que requerían
terapia y tratamientos para enfermedades digestivas o
respiratorias, por lo tanto, la mortalidad disminuyó.
Ripamonti et al. (2011) aislaron especies específicas
de BAL (cuadro 1), se seleccionaron 7 cepas para
evaluar sus características probióticas y 3 de estas
cepas mostraron capacidad de sobrevivir en el tubo
gastrointestinal y producir compuestos antimicro
bianos como ácidos orgánicos (acético y láctico), lo cual
puede explicar la inhibición de patógenos. Las cepas L.
paracasei subsp. paracasei SB137 y L. animalis SB310
fueron susceptibles a antibióticos beta láctamicos y
quinolonas.
En el estudio de Maldonado et al. (2012), se
obtuvieron 14 cepas de BAL (Cuadro 1) que mostraron
características probióticas, inhibir patógenos y
producir bacteriocinas. Debido a esto, se sugiere que
las cepas pueden usarse para la prevención de diarreas
en becerros neonatos y como probióticos.
De igual manera, Castillo et al. (2018) aislaron
bacterias de becerros lactantes Brahman en Sucre y
evaluaron su capacidad probiótica, logrando identificar
9 microorganismos, de los cuales, sólo tres cepas
(Cuadro 1) pasaron las pruebas probióticas. La cepa
M13a no inhibió el crecimiento de patógenos (E. coli y
Salmonella), M2103c inhibió sólo crecimiento E. coli y
103M2 inhibió ambos patógenos. Esta inhibicn se
atribuye a la producción de ácido láctico, acético y otros
compuestos volátiles que disminuyen el pH, ácidos
grasos de cadena corta, peróxido de hidrógeno y
bacteriocinas (Zamora, 2003). Finalmente, Enterococcus
faecium obtuvo las mejores propiedades probióticas.
En el mismo año, Fernández et al. (2018) aislaron
Lactobacillus spp. de becerros lactantes sanos con
capacidad probiótica. Ellos seleccionaron 4 cepas
(Cuadro 1) de acuerdo a su capacidad para colonizar y
persistir en el tracto gastrointestinal de los becerros.
Las cepas TP1.3B y TP1.6 persistieron en los animales
tratados hasta 10 días después de la administración, lo
cual sugieren la elección de ser buenos candidatos para
diseñar un probiótico para becerros.
En 2020, Boranbayeva et al. aislaron 5 cepas de BAL
de heces de becerros Holstein identificadas como
Enterococcus faecium y Lactobacillus casei; que mostraron
propiedades probióticas (Cuadro 1). Además, casi
todas de las cepas fueron sensibles a la mayoría de los
antibióticos estudiados y las BAL inhibieron al menos
un patógeno de los analizados.
ISSNL 10221301. Archivos Latinoamericanos de Producción Animal. 2023. 31 (3): 231 242
Bacterias de la microbiota de terneros con potencial probiótico
236
En el mismo año, Zhu et al. (2020) obtuvieron
Bifidobacterium y Lactobacillus (Cuadro 1) de becerros. La
cepa Lactobacillaceae mostró un mayor catabolismo de
inulina lo que significa un incremento en la absorción de
nutrientes y mayor crecimiento del animal.
Duarte et al. (2021) detectaron alta cantidad de BAL
en heces de becerros, algunas de ellas mostraron
potencial probiótico (Cuadro 1). Latobacillus plantarum
inhibió el crecimiento de cepas E. coli que causan
colibacilosis en terneros.
Otros estudios han aislado microorganismos de la
microbiota de la mucosa del tubo gastrointestinal de
becerros: Frizzo et al. (2006) aislaron cepas de saliva e
intestino (Cuadro 1) que mostraron propiedades
probióticas al permanecer viables durante el tránsito
gástrico e intestinal (Lactobacillus casei DSPV 318T);
también se observó la produccn de una sustancia
antimicrobiana por parte de P. acidilactici DSPV 006T y la
capacidad de autoagregación de L. salivarius DSPV 315T.
Estas cepas incrementaron el crecimiento y mejoraron el
estado de salud de becerros (Frizzo et al., 2008).
Posteriormente en 2017, Sandes et al. (2017), se
leccionaron 3 cepas de 40 BAL aisladas de becerros
sanos (Cuadro 1): Lactobacillus fermentum V3B08,
aislada de la mucosa de las vías respiratorias
superiores, Weissella hellenica V1V30, aislada de la
mucosa vaginal, y Lactobacillus farciminis B4F06,
aislada de la mucosa intestinal. También presentaron
características probióticas y antagonismo contra
algunos patógenos.
En otro estudio, LandaSalgado et al. (2019) aislaron
12 cepas BAL de becerros Holstein. Cinco de los
aislados (Cuadro 1) resistieron el pH y sales biliares.
Bujnakova et al. (2014) estudiaron 20 aislados de po
llos y becerros, 5 especies de éstas (Cuadro 1) mostraron
capacidades probióticas, 16 de las cepas mostraron
sensibilidad a determinados agentes antimicrobianos, 2
de éstas disminuyeron la formación de biopelículas con
patógenos (E. coli y Klebsiella), sugiriendo que este efecto
se debe a la producción de ácido.
Adémas, AbuTarboush et al. (1996) evaluaron una
dieta con mezcla comercial de Lactobacillus (L.
acidophilus plus L. plantarum) y Lactobacillus acidophilus
27SC aislado de contenido intestinal de becerros de 25
semanas; se observó que este último disminuyó la
concentración de coliformes fecales, al igual que
disminuyó la diarrea en los becerros; el peso corporal
se incrementó durante la semana 79 en becerros
alimentados con la mezcla de Lactobacillus y 1012
semanas para los becerros alimentados con L.
acidophilus 27SC.
El Cuadro 1 muestra las diversas bacterias aisladas
de becerros que mostraron propiedades y potencial
probiótico en la aplicación a becerros.
En dicho cuadro podemos observar que la mayoría
de estas bacterias se obtuvieron de mucosa oral
(LandaSalgado et al., 2019; Maldonado et al., 2012;
Frizzo et al., 2006) y heces de becerros (Timmenrman et
al., 2005; Ripamonti et al., 2011; Maldonado et al., 2012;
Fernández et al., 2018; Castillo et al., 2018; Boranbayeva
et al., 2020; Zhu et al., 2020; Duarte et al., 2021). Las
bacterias más reportadas con estas características
probióticas son Lactobacillus salivarius (Timmenrman et
al., 2005; Frizzo et al., 2006; Maldonado et al., 2012;
Bujnakova et al. 2014), Lactobacillus amylovorus
(Maldonado et al., 2012; Bujnakova et al. 2014;
Fernández et al., 2018) y Lactobacillus Plantarum
(Timmenrman et al., 2005; LandaSalgado et al., 2019;
Duarte et al., 2021). La mayoría de estas bacterias
presentan resistencia al pH del tubo gastrointestinal
(Timmenrman et al., 2005; Frizzo et al., 2006; Ripamonti
et al., 2011; Maldonado et al., 2012; Bujnakova et al.
2014; Sandes et al., 2017; Fernández et al., 2018; Castillo
et al., 2018; LandaSalgado et al., 2019; Boranbayeva et
al., 2020; Duarte et al., 2021) y sales biliares (Frizzo et al.,
2006; Ripamonti et al., 2011; Maldonado et al., 2012;
Bujnakova et al. 2014; Sandes et al., 2017; Fernández et
al., 2018; Castillo et al., 2018; LandaSalgado et al., 2019;
Boranbayeva et al., 2020; Duarte et al., 2021). E. coli
(Boranbayeva et al., 2020; Duarte et al., 2021; Bujnakova
et al. 2014) y Salmonella (Timmenrman et al., 2005;
Ripamonti et al., 2011; Maldonado et al., 2012; Sandes et
al., 2017; Fernández et al., 2018; Castillo et al., 2018); son
los patógenos que más se han estudiado que son
inhibidos por estas bacterias, patógenos que provocan
diarreas en los becerros. Se reporta que la mayoría de
las bacterias que tienen la capacidad de inhibir
patógenos puede deberse a la producción de ácidos
orgánicos que tienen dicho efecto.
ISSNL 10221301. Archivos Latinoamericanos de Producción Animal. 2023. 31 (3): 231 242
MoraIzaguirre et al
237
Cuadro 1. Bacterias aisladas de becerros con características probióticas y acción inhibitoria sobre algunos patógenos
Bacterias Fuente de obtención Características probióticas Patógenos que inhibe Referencia
Lactobacillus: Lactobacillus acidophilus W55, Digesta y heces de becerros Resistencia a sales biliares (0.4 %) L. monocytogenes Timmerman et al. (2005)
Lactobacillus salivarius W57, Resistencia a diferentes temperaturas Salmonella T. E. coli
Lactobacillus paracasei spp. paracasei W56,
Lactobacillus plantarum W59,
Lactococcus lactis W58 y
Enterococcus faecium W54
Lactobacillus casei DSPV 318T, Saliva e intestino (duodeno, Sobrevivencia a jugos gástricos Frizzo et al. (2006)
Lactobacillus salivarius DSPV 315T y yeyuno y colon) becerros (resistencia a pH y sales biliares)
Pediococcus acidilactici DSPV 006T lactantes a los 5 y 25 días de vida Autoagregación
B. longum, Heces de becerros de 50 días Resistencia a acidez (pH 37) L. monocytogenes Ripamonti et al. (2011)
Streptococcus bovis, Resistencia a sales biliares (0.3 %) Salmonella T.
Lactobacillus animalis y Adhesión a células epiteliales del E. coli
Streptococcus macedonicus intestino.
Producción de ácidos orgánicos.
Sensibilidad a antibióticos beta lactá
micos y quinolonas
L. johnsonii, Cavidad oral y heces de becerros Resistencia a pH ácido Salmonella dublin MP/07 Maldonado et al. (2012)
L. amylovorus, (menos de 4 meses de edad) Resistencia a sales biliares (0.5, 1 y 2 %) Escherichia coli 3511AD
L. salivarius, Producción de H
2
O
2
Streptococcus dysgalactiae 05/84
L. murinus y Autoagregación Streptococcusuberis MP/06
L. mucosae Hidrofobicidad Yersinia enterocolitica 1845/00
Lactobacillus salivarius, Becerros Resistencia pH 2.5 E. coli Bujnakova et al. (2014)
Lactobacillus agilis, Resistencia sales biliares (0.3 %) Klebsiella
Lactobacillus reuteri, Sensibilidad a determinados agentes
Lactobacillus murinus y antimicrobianos.
Lactobacillus amylovorus Mucosa de vías respiratorias Resistencia a jugos gástricos y sales
Lactobacillus fermentum V3B08, superiores. biliares.
Weissella hellenica V1V30 y Mucosa intestinal y mucosa va Suceptibles a antibióticos, producción de Bacillus cereus ATCC 11778 Sandes et al. (2017)
Lactobacillus farciminis B4F06 ginal. H
2
O
2
. Listeria monocytogenes ATCC
Hidrofobicidad. 15313.
Staphylococcus aureus ATCC 2921
Enterococcus faecalis ATCC 19433
Escherichia coliATCC 25922
Salmonella entérica ATCC 14028
Pseudomonas aeruginosa ATCC 27853.
Lactobacillus johnsonii TP1.1, Heces de becerros de 16 meses Resistencia a pH 2 Escherichia coli 52.3 Fernández et al. (2018)
Lactobacillus reuteri TP1.3B, de edad. Resistencia a sales biliares (0.3 %), E. coli 61.1
L. johnsonii TP1.6 y Formación de biopelícula Salmonella enterica serovar
Lactobacillus amylovorus TP8.7 Adhesión a mocus y a células Caco2 Typhimurium
Enterococcus faecium M13a, Heces de becerros lactantes Resistencia a sales biliares (0.05, 0.1, 0.15, E. coli Castillo et al. (2018)
Candida krusei 103M2 y M2103c Brahman en Sucre y 0.3 %) Salmonella
Resistencia a pH ácido (3,4,5.6,7)
Resistencia a NaCl (2,4,6,8,10 %)
ISSNL 10221301. Archivos Latinoamericanos de Producción Animal. 2023. 31 (3): 231 242
Bacterias de la microbiota de terneros con potencial probiótico
Bacterias Fuente de obtención Características probióticas Patógenos que inhibe Referencia
Leuconostoc mesenteroides, Mucosa oral de becerros Holstein Resistencia a pH 4, 4.5 y 6.5 LandaSalgado et al. (2019)
Pediococcus pentosaceus, Resistencia a Sales biliares (0.3 y 1.5 %)
Lactobacillus plantarum,
Lactobacillus crispatus y
Lactococcus lactis
Enterococcus faecium y Heces becerros Holstein de 12 a Resistencia a pH 4 S. typhimurium ATTC 700408 Boranbayeva et al. (2020)
Lactobacillus casei a 14 meses de edad Resistencia a sales biliares (0.3 %) E. coli DSM 10973
Sensibles a la mayoría de los anti S. aureus ATTC 700699
bióticos estudiados.
Hidrofobicidad
Bifidobacterium y Heces de becerros Catabolismo de inulina (fermentación) Zhu et al. (2020)
Lactobacillus Incremento en absorción de nutrientes
Incremento en peso corporal
Latobacillus plantarum Heces de becerros Capacidad de coagulación de leche E. coli Duarte et al. (2021)
Resistencia a pH 4
238
Cuadro 1. Bacterias aisladas de becerros con características probióticas y acción inhibitoria sobre algunos patógenos (Continuación)
ISSNL 10221301. Archivos Latinoamericanos de Producción Animal. 2023. 31 (3): 231 242
MoraIzaguirre et al
239
Conclusiones
Las bacterias aisladas principalmente de la microbiota
de heces de becerros corresponden en su mayoría a las
BAL, mayoritariamente Lactobacillus (Lactobacillus
salivarius, Lactobacillus amylovorus y Lactobacillus plantarum),
se reportan ampliamente sus propiedades y potencial
probtico mediante las cuales pueden modular la
microbiota, mejorar la respuesta inmune y disminuir la
incidencia de diarreas en becerros al incrementar la
resistencia a la colonización del tubo gastrointestinal por
patógenos como Salmonella y E. Coli principalmente, los
cuales causan dichas diarreas en becerros, mediante la
produccn de ácidos ornicos que tienen dicho efecto.
Adicionalmente, la absorción de nutrientes ocasionada por
los probticos puede incrementar el peso corporal y
disminuir las rdidas económicas. El conocimiento
generado es esencial para determinar los protocolos a
seguir y poder desarrollar nuevos probióticos que mejoren
la salud y el bienestar de los becerros. Lactobacillus
salivarius, Lactobacillus amylovorus y Lactobacillus plantarum
podan ser las mejores opciones para producir un
probtico para becerros que provean tales beneficios.
Conflicto de interés: Ningún conflicto de interés por declarar.
Agradecimientos
Los autores agradecen a la beca postdoctoral de la
Dirección General de Asuntos del Personal Acamico
(DGAPA) UNAM y al Programa de Apoyo a Proyectos de
Investigación e Innovacn Tecnológica (PAPIIT)UNAM
el apoyo a tras del proyecto IN211518.
Financiamiento: El estudio fue financiado por el PAPIITUNAM (IN211518).
Literatura Citada
Abe, F., N. Ishibashi, and S. Shimamura. 1995. Effect of
administration of bifidobacteria and lactic acid bacteria
to newborn calves and piglets. Journal of Dairy Science,
78: 28382846. doi: 10.3168/jds.S00220302(95)769144
Abraham, C. and Medzhitov, R. 2011. Interactions
between the host innate immune system and microbes
in inflammatory bowel disease. Gastroenterology,
140:1729–1737. doi:10.1053/j.gastro.2011.02.012
AbuTarboush, H. M., M. Y. Al Saidy, and A. H. Keir El
Din. 1996. Evaluation of diet containing Lactobacilli on
performance, fecal coliform, and lactobacilli of young
dairy calves. Animal Feed Science and Technology,
57: 3949. doi:10.1016/03778401(95)008500
Adams, M. R. and P. Marteau. 1995. On the safety of
lactic acid bacteria from food. International Journal of
Food Microbiology, 27: 263264. doi:10.1016/0168
1605(95)00067T
Alawneh J. I., M. O. Barreto, R. J. Moore, M. Soust, H.
Alharbi, A. S. James, D. Krishnan and T. W. J.
Olchowy. 2020. Systematic review of an intervention:
the use of probiotics to improve health and
productivity of calves. Preventive Veterinary
Medicine, 183:105147.
doi: 10.1016/j.prevetmed.2020.105147
AlSaiady M. Y. 2010. Effect of probiotic bacteria on
immunoglobulin g concentration and other blood
components of newborn calves. Journal of Animal
and Veterinary Advances, 9(3):604–609.
doi:10.3923/javaa.2010.604.609
Bujnakova, D., E. Strakova, and V. Kmet. 2014. In vitro
evaluation of the safety and probiotic properties of
Lactobacilli isolated from chicken and calves.
Anaerobe, 29: 118127.
doi:10.1016/j.anaerobe.2013.10.009
Busconi, M., S. Reggi, and C. Fogher. 2008. Evaluation
of biodiversity of lactic acid bacteria microbiota in
the calf intestinal tracts. Antonie van Leeuwenhoek,
94: 145155. doi:10.1007/s1048200892208
Castillo, A. P. L., B. H. C. Augusto, and P. E. Pardo.
2018. Caracterización de microorganismos con
potencial probiótico aislados de estiércol de terneros
Ávila, F. A., A. C. Paulillo, R. P. SchokenIturino, F. A.
Lucas, A. Orgaz, and J. L. Quintana. 1995. A
comparative study of the efficiency of a probiotic
and the antiK99 and antiA14 vaccines in the
control of diarrhea in calves in Brazil. Revue
d’elevage et de Medecine Veterinaire des Pays
Tropicaux, 48: 23943.
https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/8745746/
Brestoff J. R. and D. Artis. 2013. Commensal bacteria at
the interface of host metabolism and the immune
system. Nature immunology, 14(7): 676684.
doi:10.1038/ni.2640
Boranbayeva, T., A. K. Gül, Z. Tulemissova, R.
Myktybayeva, and S. Özkaya. 2020. Properties of a
New Probiotic Candidate and LactobacterinTK2
Against Diarrhea in Calves. Probiotics and
Antimicrobial Proteins, 12: 918928.
doi:10.1007/s12602020096494
ISSNL 10221301. Archivos Latinoamericanos de Producción Animal. 2023. 31 (3): 231 242
Bacterias de la microbiota de terneros con potencial probiótico
147
Diario Oficial de la Unión Europea. 2019. Reglamento
(UE) 2019/4 del parlamento Europeo y del consejo
de 11 de diciembre de 2018. Relativo a la fabricación,
la comercialización y el uso de piensos
medicamentosos, por el que se modifica el
Reglamento (CE) n.o 183/2005 del Parlamento
Europeo y del Consejo y se deroga la Directiva
90/167/CEE del Consejo https://www.boe.es/
doue/2019/004/L0000100023.pdf. Consultada el 31
de Diciembre de 2022.
Dowarah, R., A. K. Verma, N. Agarwal, P. Singh, and
B. R. Singh. 2018. Selection and characterization of
probiotic lactic acid bacteria and its impact on
growth, nutrient digestibility, health and
antioxidant status in weaned piglets. PLoS One, 13:
e0192978. doi:10.1371/journal.pone.0192978
Duarte, E. R., V. V. Araujo, V. A. C. Rodrigues, F.
Guimaraes, F. H. Calixto, D. M. Soares, S. B. T.
Gomes, and P. M. Soares. 2021. Selection and
Molecular Identification of Lactic Acid Bacteria
with Probiotic Potential from Girolando Calves
Raised in a Semiarid Region. International Journal
of Agriculture & Biology, 26: 425430.
doi:10.17957/IJAB/15.1852
Fanaro S., R. Chierici, O. Guerrini and V. Vigi. 2003.
Intestinal microflora in early infancy: composition
and development. Acta Paediatrica Supplement,
91(441):48–55.
doi:10.1111/j.16512227.2003.tb00646.x.
Feist, K., S. Nagel, and J. Voigt. 1997. Microbial cultures
versus germs causing diarrhea. Probiotic against
calf diarrhea. Neu Landwirtschaft, 2: 6668.
Fernández, S., M. Fraga, E. Silveyra, A. N. Trombert, A.
Rabaza, M. Pla, and P. Zunino. 2018. Probiotic
properties of native Lactobacillus spp. strains for
dairy calves. Beneficial Microbes, 9: 613624.
doi:10.3920/BM2017.0131
Food and Agriculture Organization of the United
Nations/World Health Organization (FAO/WHO).
2002. Guidelines for the Evaluation of Probiotics in
Food. [online] London Ontario, Canada. https://
www.who.int/foodsafety/fs_management/en/
probiotic_guidelines.pdf Consultada el 23 de
Septiembre de 2021.
Frizzo, L. S., L. P. Soto, E. Bertozii, G. Sequeira, L. E.
Marti, and M. R. Rosmini. 2006. Evaluación in vitro
de las capacidades probióticas microbianas
orientadas al diseño de inóculos probióticos
multiespecie para ser utilizados en la crianza de
terneros. Revista FAVECiencias Veterinarias, 5: 1
2. doi:10.14409/favecv.v5i1/2.1426
Frizzo, L. S., E. Bertozii, L. P. Soto, M. V. Zbrun, G.
Sequeira, R. Dalla Santina, A. R. Rodriguez, and M.
R. Rosmini. 2008. The Effect of Supplementation
with Three Lactic Acid Bacteria from Bovine Origin
on Growth Performance and Health Status of
Young Calves. Journal of Animal and Veterinary
Advances, 7: 400408.
https://www.researchgate.net/publication/26590160
Gill, D. R., R. A. Smith, and R. L. Ball. 1987. The effect
of probiotics feeding on health and performance of
newly arrived stoker calves. Animal Science
Research Report, 119: 202204.
https://agris.fao.org/agrissearch/search.do?
recordID=US875667688
Guarner, F., G. Perdigon, G. Corthier, S. Salminen, B.
Koletzko, and L. Morelli. 2005. Should yoghurt
cultures be considered probiotic? British Journal of
Nutrition, 93: 783–786. doi: 10.1079/BJN20051428
HernándezPeñaranda, A. 2003. Microbiología
Industrial. Costa Rica: EUNED. https://
editorial.uned.ac.cr/book/U03142. Consultada el
23 de Semptiembre de 2021.
Brahman en Sucre, Colombia. Revista de
Investigaciones Veterinarias del Perú, 29: 438448.
doi:10.15381/rivep.v29i2.14482
Hooper, L. V., D. R. Littman, and A. J. Macpherson.
2012. Interactions between the microbiota and the
immune system. Science, 336: 1268–1273.
doi:10.1126/science.1223490
Hill, D.A. and D. Artis. 2010. Intestinal bacteria and the
regulation of immune cell homeostasis. Annual
Review Immunology, 28: 623–667. doi:10.1146/
annurevimmunol030409101330
Isolauri, E., Y. Sütas, P. Kankaanpää, H. Arvilommi,
and S. Salminen. 2001. Probiotics: effects on immunity.
The American Journal of Clinical Nutrition, 73: 444S
450S. doi:/10.1093/ajcn/73.2.444s
Jost T., C. Lacroix, C. P. Braegger and C. Chassard.
J2012. New insights in gut microbiota
establishment in healthy breastfed neonates. PLoS
One 7:e44595. doi:10.1371/journal.pone.0044595
Khang, Y., H. Park. Y. Jeong, J. Kim, and Y. Kim. 2009.
Recombinant Slayer proteins of Lactobacillus
brevis mediating antibody adhesion to calf
intestine alleviated neonatal diarrhea syndrome.
Journal of Microbiology and Biotechnoly, 19: 5119.
doi:10.4014/jmb.0805.325
LandaSalgado P., Y. CaballeroCervantes, E. Ramírez
Bribiesca, A. M. HernándezAnguiano, L. M.
RamírezHernández, D. EspinosaVictoria, and D.
HernándezSánchez. 2019. Aislamiento e
identificación de bacterias ácido lácticas con
potencial probiótico para becerros del altiplano
mexicano. Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias,
10: 6883. doi:10.22319/rmcp.v10i1.4512
240
ISSNL 10221301. Archivos Latinoamericanos de Producción Animal. 2023. 31 (3): 231 242
MoraIzaguirre et al
241
Mathur, S. and R. Singh. 2005. Antibiotic resistance in
food lactic acid bacteria a review. International
Journal of Food Microbiology, 105: 281–295.
doi:10.1016/j.ijfoodmicro.2005.03.008
Morrill, J. L., J. M. Morrill, A. M. Feyerherm, and J. F.
Laster. 1995. Plasma proteins and a probiotic as
ingredients in milk replacer. Journal of Dairy
Science, 78: 9027. doi:10.3168/jds.S0022
0302(95)767042
Ok, M., L. Güler, K. Turgut, Ü. Ok, I. Şen, I. K. Gündüz,
M. F. Birdane, and H. Güzelbekteş. 2009. The
studies on the aetiology of diarrhoea in neonatal
calves and determination of virulence gene markers
of Escherichia coli strains by multiplex PCR.
Zoonoses and Public Health, 56: 94101. doi:10.1111/
j.18632378.2008.01156.x
Oikonomou G., A.G.V. Teixeira, C. Foditsch, M. L.
Bicalho, V. S. Machado and R. C. Bicalho. 2013.
Fecal microbial diversity in preweaned dairy
calves as described by pyrosequencing of
metagenomic 16S rDNA. Associations of
Faecalibacterium species with health and growth.
PLoS One 8:e63157. doi:10.1371/
journal.pone.0063157
Olszak, T., D. An, S. Zeissig, M. P. Vera, J. Richter, A.
Franke, J. N. Glickman, R. Siebert, R. M. Baron, D.
L. Kasper, and R. S. Blumberg. 2012. Microbial
exposure during early life has persistent effects on
natural killer T cell function. Science, 336: 489–493.
doi:10.1126/science.1219328
Organización Mundial de la Salud. 2017. Dejemos de
administrar antibióticos a animales sanos para
prevenir la propagación de la resistencia a los
antimicrobianos. https://www.who.int/es/news/
item/07112017stopusingantibioticsinhealthy
animalstopreventthespreadofantibiotic
resistance, consultada el 10 de Enero de 2023.
Ridwan, R., B. W. Ariga, A. W. Dwi, R.
Rohmatussolihat, S. N. Fitri, R. Fidriyanto, A.
Jayanegara, I. Wijayanti, and Y. Widyastuti. 2018.
The use of lactic Acid Bacteria as Ruminant
probiotic candidates based on In vitro Rumen
Fermentation Characteristics. Buletin Peternakan,
42: 3136. doi:10.21059/buletinpeternak.v42i1.23317
Ripamonti, B., A. Agazzi, C. Bersani, P. De Dea, C.
Pecorini, S. Pirani, R. Rebucci, G. Savoino, S. Stella,
A. Stenico, E.Tirloni, and C. Domeneghini. 2011.
Screening of speciesspecific lactic acid bacteria for
veal calves multistrain probiotic adjuncts.
Anaerobe, 17: 97105.
doi:10.1016/j.anaerobe.2011.05.001
RodríguezPalacios, H. R., T. Staempfli,, and J. S.
Duffield. 2009. Isolation of bovine intestinal
Lactobacillus plantarum and Pediococcus acidilactici
with inhibitory activity against Escherichia coli O157
and F5. Journal of Applied Microbiology, 106: 393–
401. doi:10.1111/j.13652672.2008.03959.x
Rosmini, M., G. Sequeira, I. GuerreroLegarreta, L.
Martí, R. DallaSantina, L. Frizzo, and J. Bonazza. 2004.
Producción de probióticos para animales de abasto:
importancia del uso de la microbiota intestinal indígena.
Revista Mexicana de Ingeniería Química, 3: 181191.
https://www.redalyc.org/pdf/620/62030203.pdf
Consultada el 25 de Septiembre de 2021.
Roth, F. X., M., Kirshgessner, U. Eidelsburger, and B.
Gedek. 1992. Nutritive effect of Bacillus cereus as a
probiotic for veal calves. 1. Influence on growth variables,
slaughter performance and microbial metabolites in the
small intestine. Agrobiological Research, 45: 294302.
Ruby, J. and S. C. Ingham. 2009. Using
enterobacteriaceae analysis results for predicting
absence of Salmonella serovars on beef carcasses.
Journal of Food Protection, 72: 260–266.
doi:10.4315/0362028x72.2.260
Sandes, S., L. Alvim, B. Sliva, L. Acurcio, C. Santos, M.
Campos, C. Santos, J. Nicoli, E. Neumann, and A.
Nunes. 2017. Selection of new lactic acid bacteria
strains bearing probiotic features from mucosal
microbiota of healthy calves: Looking for
immunobiotics through in vitro and in vivo
approaches for immunoprophylaxis applications.
Microbiological Research, 200: 13. doi:10.1016/
j.micres.2017.03.008
Sarker, M.S.K. S. Y. Ko, S. M. Lee, G. M. Kim, J. K. Choi
and C. J. Yang. 2010. Effect of different feed
additives on growth performance and blood
profiles of Korean Hanwoo calves. Asian
Australasian Journal of Animal Sciences, 23(1): 52–
60. doi:10.5713/ajas.2010.90280
Signorini, M. L., L. P. Soto, M. V. Zbrun, G. J. Sequeira,
M. R. Rosmini, and L. S. Frizzo. 2012. Impact of
probiotic administration on the health and fecal
microbiota of young calves: a metaanalysis of
randomized controlled trials of lactic acid bacteria.
Research in Veterinary Science, 93: 250258.
doi:10.1016/j.rvsc.2011.05.001
Maldonado, N. C., R. C. Silva, M. C. Otero, F. Sesma,
and M. M. E. Nader. 2012. Lactic acid bacteria
isolated from young calves Characterization and
potential as probiotics. Research in Veterinary
Science, 92: 342349. doi:10.1016/j.rvsc.2011.03.017
Pineiro, M. and C. Stanton. 2007. Probiotic Bacteria:
Legislative Framework— Requirements to
Evidence Basis. The Journal of Nutrition, 137: 850S
853S. doi:10.1093/jn/137.3.850S
ISSNL 10221301. Archivos Latinoamericanos de Producción Animal. 2023. 31 (3): 231 242
Bacterias de la microbiota de terneros con potencial probiótico
242
Soto L. P., L. S. Frizzo, E. Bertozzi, E. Avataneo, G. J.
Sequeira, and M. R. Rosmini. 2010. Molecular
Microbial Analysis of Lactobacillus Strains Isolated
from the Gut of Calves for Potential Probiotic Use.
Veterinary Medicine International, 2010.
doi:10.4061/2010/274987
Strzetelski, J., R. J. Maciejewicz, K. Bilik, T.
Stasiniewicz, E. Lipiarska, and K. Stecka. 1996.
Effect of new yeast preparations on calf rearing,
rumen fermentation and protozoa population in
the rumen of young bulls. Roczniki Naukowe
Zootechniki, 23: 123141.
Tang, L. K., N. P. Caffrey, D. B. Nóbrega, S. C. Cork, P.
E. Ronksley, P.H.W. Barkema, A. J. Polachek, H.
Ganshorn, N. Sharma, J. D. Keller and W. A. Ghali.
2017. Restricting the use of antibiotics in food
producing animals and its associations with
antibiotic resistance in foodproducing animals
and human beings: a systematic review and meta
analysis. THE LANCET Planetary Health,
1(8):E316E327. doi:10.1016/S25425196(17)301419
Timmerman, H. M., L. Mulder, H. Everts, D. C. van
Espen, E. van der Wal, G. Klaassen, S. M. G.
Rouwers, R. Hartemink, F. M. Rombouts, and A.
C. Beynen. 2005. Health and Growth of Veal
Calves Fed Milk Replacers With or Without
Probiotics. Journal of Dairy Science, 88: 21542165.
doi:10.3168/jds.S00220302(05)728915
Tremaroli, V. and F. Bächked. 2012. Functional
interactions between the gut microbiota and host
metabolism. Nature, 489:242–249.
doi: /10.1038/nature11552
Turroni F., C. Peano, D. A. Pass, E. Foroni, M.
Severgnini, M. J. Claesson, C. Kerr, J. Hourihane, D.
Murray, F. Fuilgni, M. Gueimonde, A. Margolles,
G. De Bellis, P. W. O'Toole, D. van Sinderen, J. R.
Marcheis and M. Ventura. 2012. Diversity of
Bifidobacteria within the infant gut microbiota.
PLoS One, 7(5):e36957.
doi:10.1371/journal.pone.0036957
Uyeno Y., Y. Sekiguchi and Y. Kamagata. 2010. rRNA
based analysis to monitor succession of faecal
bacterial communities in Holstein calves. Letters in
Applied Microbiology, 51(5):570–577.
doi:10.1111/j.1472765X.2010.02937.x.
Uyeno, Y., S. Shigemori, and T. Shimosato. 2015. Effect
of probiotics/prebiotics on Cattle Health and
Productivity. Microbes and Environments, 30: 126
32. doi:10.1264/jsme2.ME14176
Vamanu, E., A. Vamanu, O. Popa, T. Vassu, R.
Ghindea, D. Pelinescu, S. Nita, and N. Babeanu.
2008. Effect of the yeast and bacteria biomass on the
microbiota in the rumen. Pakistan Journal of
Biological Sciences, 11: 22172223.
doi:10.3923/pjbs.2008.2217.2223
Ventura, B. A., M. A. G. Von Keyserlingk, C. A.
Schuppli, and D. M. Weary. 2013. Views on
contentious practices in dairy farming: the case of
early cowcalf separation. Journal of Dairy Science,
96: 61056116. doi:10.3168/jds.20126040
Weimer, P. J. 2015. Redundancy, resilience, and host
specificity of the ruminal microbiota: implications
for engineering improved ruminal fermentations.
Frontiers in microbiology, 6: 296. doi:10.3389/
fmicb.2015.00296Zamora, L. 2003. Aislamiento
identificación y conservación de cultivos de
bacterias lácticas antagonistas de microbiota
contaminante de sangre de matadero. Ph. D.
Universitat de Girona. https://www.tdx.cat/
handle/10803/7925#page=1 Consultada el 28 de
Septiembre de 2021.
Zhang, R., M. Zhou, Y. Tu, N. F. Zhang, K. D. Deng, T.
Ma and Q. Y. Diao. 2016. Effect of oral
administration of probiotics on growth
performance, apparent nutrient digestibility and
stressrelated indicators in Holstein calves. Journal
of Animal Physiology and Animal Nutrition (Berl),
100 (1): 33–38. doi:10.1111/ jpn.12338
Zhu, Y., J. Liu, J. M. Lopez, and D. A. Mills. 2020. Inulin
fermentation by lactobacilli and bifidobacteria from
dairy calves. Applied and Environmental
Microbiology, 87: e0173820.
doi: 10.1128/AEM.0173820.
ISSNL 10221301. Archivos Latinoamericanos de Producción Animal. 2023. 31 (3): 231 242
MoraIzaguirre et al